Paracoccidioides genomes reflect high levels of species divergence and little interspecific gene flow

Abstract

The fungus Paracoccidioides is a prevalent human pathogen endemic to South America. The genus is composed of five species. In this report, we use 37 whole-genome sequences to study the allocation of genetic variation in Paracoccidioides We tested three genome-wide predictions of advanced speciation, namely, that all species should be reciprocally monophyletic, that species pairs should be highly differentiated along the whole genome, and that there should be low rates of interspecific gene exchange. We find support for these three hypotheses. Species pairs with older divergences show no evidence of gene exchange, while more recently diverged species pairs show evidence of modest rates of introgression. Our results indicate that as divergence progresses, species boundaries become less porous among Paracoccidioides species. Our results suggest that species in Paracoccidioides are at different stages along the divergence continuum.IMPORTANCE Paracoccidioides is the causal agent of a systemic mycosis in Latin America. Most of the inference of the evolutionary history of Paracoccidioides has used only a few molecular markers. In this report, we evaluate the extent of genome divergence among Paracoccidioides species and study the possibility of interspecific gene exchange. We find that all species are highly differentiated. We also find that the amount of gene flow between species is low and in some cases is even completely absent in spite of geographic overlap. Our study constitutes a systematic effort to identify species boundaries in fungal pathogens and to determine the extent of gene exchange among fungal species.

El hongo Paracoccidioides es un patógeno humano prevalente endémico de América del Sur. El género está compuesto por cinco especies. En este informe, utilizamos 37 secuencias de genoma completo para estudiar la asignación de variación genética en Paracoccidioides. Probamos tres predicciones de especiación avanzada en todo el genoma, a saber, que todas las especies deberían ser recíprocamente monofiléticas, que los pares de especies deberían estar muy diferenciados a lo largo de todo el genoma y que debería haber tasas bajas de intercambio de genes interespecíficos. Encontramos apoyo para estas tres hipótesis. Los pares de especies con divergencias más antiguas no muestran evidencia de intercambio de genes, mientras que los pares de especies divergentes más recientemente muestran evidencia de tasas modestas de introgresión. Nuestros resultados indican que a medida que avanza la divergencia, los límites de las especies se vuelven menos porosos entre las especies de Paracoccidioides. Nuestros resultados sugieren que las especies de Paracoccidioides se encuentran en diferentes etapas a lo largo del continuo de divergencia.